Narodowe irlandzkie linie lotnicze Aer Lingus zostały założone stosunkowo późno w porównaniu do swoich europejskich konkurentów, jednak nie było to spowodowane zaistnieniem żadnej konkretnej przeszkody. Rząd Irlandii przez pewien czas po prostu sprzeciwiał się inicjatywie, choć optowały za nią takie osobistości jak James Fitzmaurice - pierwszy pilot, który przeleciał przez Atlantyk ze wschodu na zachód. Przyczyną były duże koszty inwestycji. Zwłoka sprawiła, że Irlandia stała się jednym z dwóch krajów na kontynencie, które nie posiadały własnych linii lotniczych. Nie chcąc pozostać w tyle za rozwijającymi się narodami, Irlandczycy stworzyli prowizoryczną firmę transportową Irish Sea Airways. Było to malutkie przedsiębiorstwo, dla którego pracowało zaledwie kilkanaście osób. Istniało głównie z przyczyn formalnych - aby nie uważano kraju za zacofany. Mimo wszystko "największy narodowy przewoźnik" mógł pochwalić się jednym tylko lotniskiem, na którym zazwyczaj pasły się owce.

W roku 1936 powołano do życia Aer Lingus, czyli linie, które miały odmienić obraz irlandzkiego lotnictwa. Co ciekawe, w tym samym czasie powstał drugi przewoźnik: Aer Rianta. Pierwszy lot Aer Lingus odbył się 27 maja 1936 roku, z okolic Dublina do Bristolu. Bilety lotnicze nabyło jedynie pięcioro pasażerów - de Havilland DH-84 Dragon nie mógł zresztą pomieścić wielu więcej. Historyczne wydarzenie zostało zignorowane przez prasę, skupiającą się wówczas na dziewiczym rejsie liniowca Queen Mary. Wbrew pozorom, nie zmartwiło to zarządców przedsiębiorstwa, gdyż zdawali oni sobie sprawę, że firma jest mała, niedoświadczona i nie może równać się z europejską konkurencją. Podróż Queen Mary prawdopodobnie uchroniła nowe przedsiębiorstwo od kompromitacji. Na cudach nie można jednak było polegać, toteż firma zabrała się do pracy i zaczęła powiększać sieć dostępnych połączeń.

Początkowo nowe trasy obejmowały wyłącznie terytorium Irlandii i Wielkiej Brytanii, a należy pamiętać, że był to czas, gdy wytyczano coraz dłuższe połączenia; pojawiały się także przeloty transoceaniczne. Aer Lingus nadal posiadał jednak tylko jeden samolot, nie miał więc szerokich możliwości działania. W kolejnych latach zakupiono pojedyncze egzemplarze DH-86A i DH-89, a wreszcie Lockheeda 14 i słynnego na całym świecie DC-3. Flota nadal nie prezentowała się imponująco. W okresie, gdy takie linie jak SAS transportowały rocznie kilkadziesiąt tysięcy pasażerów, Aer Lingus miał trudności z przekroczeniem liczby pięciu tysięcy. Borykając się z wieloma trudnościami, zarządcy firmy postanowili zatrudnić na stanowisko kierownicze człowieka z doświadczeniem. Amerykanin Robert Logan przejął dowodzenie w roku 1938 i zaczął wprowadzać długo oczekiwane - i efektywne - zmiany. Niestety, dobrą passę przerwała wojna.

Linia Aer Lingus nie ucierpiała podczas drugiej wojny światowej tak jak wielu innych przewoźników - Irlandia pozostała wszak krajem neutralnym. Konflikt uniemożliwił jednak wytyczenie wielu ważnych tras międzynarodowych. Po jego zakończeniu firma miała szansę odrobić straty do odbudowującej się konkurencji, zwłaszcza że w 1945 roku zainteresowanie lotnictwem wzrosło. Bez zwłoki zasilono flotę kolejnymi DC-3, a także Lockheedami Constellation. Rok później nawiązano współpracę z innymi irlandzkimi i brytyjskimi przewoźnikami, aby ułatwić zarządzanie ruchem powietrznym na terytorium Wysp Brytyjskich. Było to działanie podobne do tego, które doprowadziło do stworzenia grupy SAS - jednego z największych przewoźników powietrznych na świecie. W międzyczasie rozbudowywano flotę, zakupując m.in. Vickersy Viscounty i Fokkery F27.

Pierwsze połączenie transoceaniczne linia Aer Lingus nawiązała w roku 1958. Stało się to możliwe dzięki wypożyczeniu na zasadzie leasingu pojedynczego Super Constellationa, czyli samolotu potrafiącego pokonywać ogromne dystanse, mieszczącego na swoim pokładzie dużą liczbę pasażerów. Trasa prowadziła do Nowego Jorku - utworzenie połączenia z tym miastem było uważane za podstawowy krok przy nawiązywaniu komunikacji transatlantyckiej.

W roku 1960 rozpoczęła się dla Aer Lingus era samolotów odrzutowych. Zakupiono pierwsze Boeingi 720, jednak wkrótce wymieniono je na starsze, ale mogące latać na dłuższe dystanse modele 707. Była to bardzo udana transakcja - samoloty te stanowiły wówczas szczytowe osiągnięcie techniki i miały jeszcze przez wiele lat dobrze służyć swoim właścicielom. W owym czasie linia zaczęła szukać zysków również w branżach pośrednio powiązanych z lotnictwem. Zakupiła udziały w sieci Irish Intercontinental Hotels i Ryan's Tourist Holdings, a także w innych miejscach wypoczynku. Wkrótce potem odebrano jej dofinansowanie z budżetu - teraz mogła polegać jedynie na własnej skuteczności. Sposobem na zapewnienie stałego przypływu gotówki było zaoferowanie lotów czarterowych. Z Aer Lingus korzystały drużyny sportowe z Wielkiej Brytanii, rozmaite delegacje do Stanów Zjednoczonych, a nawet zespoły taneczne wyruszające w tournee. W tamtym czasie firma zatrudniała ponad pięć tysięcy pracowników i zaczęła inwestować w coraz większe maszyny - Boeingi 737 i 747. Pieniądze wydano także na komputerowy system rezerwacji, zaprojektowany przez firmę IBM. Uprościł on zarządzanie lotami i pozwolił obniżyć ceny biletów.

Lata siedemdziesiąte okazały się trudnym okresem. Z jednej strony - miały one przynieść kryzys gospodarczy, prowadzący do zwiększenia kosztów prowadzenia działalności. Z drugiej - akty przemocy ze strony IRA stawały się coraz częstsze i bardziej brutalne, co doprowadziło do spadku zainteresowania podróżami do Irlandii. Przez pewien czas firmie groziło nawet zamknięcie połączeń do Stanów Zjednoczonych. Jedynie czartery nie traciły na popularności. Aby zmienić tendencje na rynku, przedsiębiorstwo zainwestowało w agencje turystyczne, które pomagały klientom wybrać jego usługi. Mimo wszystko konieczne stało się zamknięcie wielu przynoszących straty tras.

Lizanie ran zajęło firmie pierwszą połowę lat osiemdziesiątych. Po pewnym czasie przedsiębiorstwo wyszło z trudnej sytuacji i znów zaczęło się rozwijać, transportując w połowie dekady ponad dwa miliony pasażerów rocznie. W latach dziewięćdziesiątych linia okazała się jedną z najbardziej dochodowych na świecie, a to dzięki kwitnącej gospodarce Irlandii. Aer Lingus przystąpiła do stowarzyszenia przewoźników lotniczych Oneworld, co pozwoliło jej obniżyć koszty funkcjonowania; po kilku latach wycofała się ze zrzeszenia, stawiając na partnerstwo z pojedynczymi, wybranymi liniami, takimi jak British Airways i JetBlue Airways. W roku 2006 została sprywatyzowana, choć rząd zatrzymał 28 procent udziałów. Obecnie posiada 41 samolotów, które obsługują 80 połączeń - głównie na terenie Europy. Jest uznawana za jednego z najbardziej liczących się przewoźników na kontynencie.